Hasta su ascenso a Primera División en el año 2004, el Getafe Club de Fútbol había militado en divisiones inferiores, alternando la 2.ª división y la 2.ª división B (2.ª y 3.ª categoría del fútbol español), esto le convertía en muchas ocasiones en el segundo equipo de los vecinos de Getafe, del mismo modo que ocurre en muchas regiones españolas donde la poca posibilidad de consecución de un título de alguno de los equipos próximos geográficamente, aun militando en primera división, camiseta valencia cf 24/25 hace decantarse a muchos aficionados españoles por preferir equipos como el Real Madrid C. F. o el F. C. Barcelona. A y consolidándose como el más fuerte aspirante a lograr el tan anhelado ascenso primera división, todo se definió en la última fecha tras enfrentar al Deportes Quindío, camiseta entrenamiento valencia escuadra que también ganó sus primeros encuentros. Al inicio, en los cuartos de final enfrentaría al Metropolitanos F.C., jugando el partido de ida en la capital que finalizaría con marcador de 2-0 a favor de los capitalinos, y la vuelta con un contundente 4-0 a favor del aurinegro, pasando así a las semifinales enfrentando a otro equipo capitalino el Deportivo La Guaira. Esa temporada el Athletic también aspiró a ganar la liga y además llegó a la final de la Copa del Rey, pero finalmente terminó con las manos vacías: en la liga quedó tercero y en la copa fue derrotado por el Betis en la tanda de penaltis.
Los últimos campeonatos ganados por esta generación fueron la Copa del Generalísimo de 1950, en la que Zarra logró el récord de ser el jugador que más goles ha marcado en una final copera tras anotar cuatro tantos (tres de ellos en la prórroga), y la Copa Eva Duarte (precursora oficial de la Supercopa). En la ida ganaron los turinenses por 1-0 (gol marcado por Tardelli) y en la vuelta fueron los vascos quienes vencieron en San Mamés por 2-1, con goles de Irureta y Carlos para los bilbaínos y Bettega para el conjunto de Piamonte. El club se mantuvo en canchas abiertas hasta finales de aquella década, con excelentes jugadores como Carlos Rodríguez, Carlos Benavidez, José Ramírez, Paulino González, Rafael Rodríguez, Orlando González, Rafael González, Manuel Cordero y Oscar Benavidez. El Athletic pidió que la final se jugase en terreno neutral, pero finalmente se jugó en Chamartín, campo del club madrileño.
A principios de los años 1960 el equipo entró en una etapa de irregularidad y cambios en la que los veteranos comenzaban a decaer y los recién llegados no terminaban de dar la talla. Los jugadores llevaban un gorro de color rojo con una borla azul. La década de los ochenta comenzó con la retirada definitiva de José Ángel Iribar en 1980, quien se convirtió en el jugador con más partidos disputados en la historia del club (614), y de Txetxu Rojo en 1982, que siguió a Iribar con 541 encuentros. Al término de la misma Gaínza anunció su retirada tras haber permanecido 19 temporadas en el primer equipo, con el que disputó 496 partidos, anotó 152 goles y ganó dos ligas, siete copas y una Copa Eva Duarte, lo que le convirtió en el jugador más laureado de la historia del club. Finalmente el Athletic logró el título de copa al ganar por 2-0, con goles de Arieta y Mauri.
El 12 de febrero de 2013, Guerrero hizo su debut en la Copa Libertadores, anotando el único gol de su equipo en el empate 1-1 del Corinthians frente al San José de Bolivia por la fase de grupos. Este partido no estuvo exento de polémica, pues los aficionados vizcaínos se quejaron de la actuación arbitral por no haber anulado el gol de la juve, en supuesto fuera de juego, si bien el tanto marcado por Irureta para los rojiblancos también pudo haber sido anulado por posición antirreglamentaria; de haberse anulado ambos goles el resultado global hubiese sido de 1-1 y se hubiese diputado la prórroga. No obstante, en aquella campaña el club bilbaíno batió su propio récord al encajar tan solo 20 goles en liga, e iribar se convirtió en el portero menos goleado de la historia del club en una misma temporada liguera, con un ratio de 0,66 goles por partido, lo que además le llevó a ganar el Trofeo Zamora. No obstante, la federación accedió a la petición del conjunto vasco para que la final tuviera lugar por el día y no por la noche, ya que el club bilbaíno no estaba acostumbrado a jugar con luz artificial (San Mamés ni siquiera tenía iluminación nocturna en aquel tiempo) y eso daba demasiada ventaja a su rival.